据织田家后人所称，织田氏的祖先乃是平家落胤，被越前国织田庄剑神社的神官收养，遂以织田为苗字。日本南北朝时期，织田氏在国众朝仓氏的举荐之下，出仕了越前国守护斯波武卫家。

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应永七年（1400年），斯波武卫家的家督斯波义重因功加封尾张国守护职役，但是由于斯波义重长期在京，便需要委任家臣出任守护代统治领地，斯波义重选中的正是神官织田氏。于是，织田氏一族便从越前国迁至了尾张国，开始出任尾张国的守护代。

应仁元年（1467年），日本爆发了“应仁·文明之乱”，正式进入了后世所称的“战国时代”。在应仁之乱中，斯波武卫家分裂为斯波义敏、斯波义廉两家，分别加入了东军与西军，远在尾张国的织田家也一样陷入分裂，织田氏嫡流“伊势守家（岩仓家）”的守护代职役被庶流“大和守家（清洲家）”夺取，双方各自占领了尾张国的四个郡展开合战。应仁之乱结束以后，斯波武卫家重归一统，伊势守家与大和守家也各自罢兵议和，不过从此尾张国的守护代便由庶流大和守家出任。

战国时代的斯波武卫家威势早已不如从前，斯波武卫家的三个封国之中，越前国被家臣朝仓氏夺取，远江国被骏河国大名今川氏夺取，仅剩下