Current Biology | ROP-ROS信号通路调控植物渗透胁迫响应的新机制

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责编 | 逸云

干旱及盐害等环境胁迫引起的渗透胁迫已成为限制作物生长和产量形成的关键因素之一。植物通过复杂的信号网络感知外界环境的渗透变化并作出响应。活性氧(ROS)积累是渗透胁迫引起的最早细胞响应之一,ROS可以通过调节下游细胞内吞作用、水分吸收、脯氨酸积累等生理过程响应渗透胁迫【1】。但是目前尚不清楚植物感知并调节ROS响应的分子机制。

有研究表明,植物响应外界环境的信号传导受到质膜(PM)蛋白和脂质之间的动态分配特征的影响。其中ROP(Rho of plant)作为Ras/Rho GTPases的重要分支,在细胞信号传导中起关键作用,包括对生长素或ABA等激素以及外界生物刺激的响应【2】。此外,ROP还可以调节ROS的积累以响应几丁质的诱导,并且ROP的功能依赖于质膜脂质的存在【3】。因此,ROP基因家族是渗透信号的潜在调节因子,但是目前尚不清楚ROP如何介导渗透胁迫下的ROS信号积累及其调节机制。

近日,法国蒙彼利埃大学(Univ Montpellier)的Alexandre Martiniere团队在Current Biology在线发表了一篇题为A Plasma Membrane Nanodomain Ensures Signal Specificity during Osmotic Signaling in Plants的研究论文,揭示了ROP蛋白通过与质膜RBOH相互作用以调节ROS信号和渗透胁迫响应的机制。

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该研究首先对三种ROP功能缺失突变体(rop6.2、rop2.1和rop4.1)进行根系渗透胁迫处理,发现只有rop6.2株系的ROS积累(表征渗透信号的快速激活)异常且渗透诱导的木质素沉积减少。此外,双突/三突变体中未发现累加效应,表明它们之间不存在功能冗余。ROP6这种特定的ROP亚型是渗透诱导的ROS积累及其他植物响应所必须的。进一步功能研究表明, GFP-ROP6过表达株系中的ROP6蛋白含量虽然显著增加,但是渗透胁迫诱导的ROS积累并未受到影响;而点突变蛋白试验发现,ROP6-CA (constitutive active GTP-lock)的rop6.2 株系的ROS积累增强而表达ROP6-DN(constitutive inactive GDP-lock)的rop6.2 株系ROS积累减弱,说明ROP的蛋白活性是决定其功能的关键。此外,ROS抑制剂处理可以显著抑制ROS的积累,表明ROP6在ROS产生途径的上游发挥作用。

ROP6 Activation Is Necessary and Sufficient to Trigger Osmotically Driven ROS Accumulation in Arabidopsis Root Cells

有趣的是,正常条件下GFP-ROP6在质膜上均匀定位,而在渗透胁迫处理后,细胞表面出现衍射极限点,ROP6以剂量依赖的方式响应渗透压而聚集。进一步的研究表明,受到渗透刺激后数分钟内,ROP6会在质膜聚集形成纳米结构域,并且该结构域的ROP6几乎不会扩散,这与其他质膜蛋白的表现不同,表明ROP6蛋白的特异性。该研究还通过改变ROP6蛋白的酰化及扩散特性,发现ROP6纳米结构域的形成是激活细胞中渗透信号所必需的。

进一步研究发现,ROP6与RBOHs存在相互作用,当感受到外界渗透胁迫时,活化的ROP6可以诱导RBOHD聚集,在膜纳米结构域形成RBOHD/ROP6复合物,从而增强ROS的积累。而ROP6失活条件下的RBOH簇的形成与ROS产生无关。此外,基于ROP6在植物生长素响应中的作用,该研究还通过生长素刺激拟南芥根系,发现生长素诱导的ROP6纳米域不能募集NADPH氧化酶RBOHD,表明生长素和渗透刺激可能引起了ROP6纳米簇的组成差异,从而特异性编码信号传导。

ROP6 forms nanodomain and then recruits osmotic specific effectors that ensure downstream signal specificity in response to osmotic signal

综上所述,该研究表明ROP6在质膜形成响应渗透胁迫的特定纳米结构域,从而触发ROS积累和下游生理响应。该研究揭示了植物响应渗透胁迫的ROP-ROS信号通路,加深了我们对细胞响应渗透胁迫的早期应答机制的理解。

参考文献

【1】Martinie `re, A., Fiche, J.B., Smokvarska, M., Mari, S., Alcon, C., Dumont, X., Hematy, K., Jaillais, Y., Nollmann, M., and Maurel, C. (2019). Osmotic stress activates two reactive oxygen species pathways with distinct effects on protein nanodomains and diffusion. Plant Physiol. 179, 1581–1593.

【2】Feiguelman, G., Fu, Y., and Yalovsky, S. (2018). ROP GTPases Structure-Function and Signaling Pathways. Plant Physiol. 176, 57–79.

【3】Sorek, N., Segev, O., Gutman, O., Bar, E., Richter, S., Poraty, L., Hirsch, J.A., Henis, Y.I., Lewinsohn, E., Ju ¨rgens, G., and Yalovsky, S. (2010). An S-acylation switch of conserved G domain cysteines is required for polarity signaling by ROP GTPases. Curr. Biol. 20, 914–920.

https://www.cell.com/current-biology/fulltext/S0960-9822(20)31344-0

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